Tartu Pauluse kirik ehitati Esimese maailmasõja ajal (pühitseti 1917) arhitekt Eliel Saarineni projekti järgi uue linnakoguduse tarbeks – EELK Tartu Pauluse kogudus eraldus Tartu Maarja kogudusest 1910. aastal.

Kirik hävis Teises maailmasõjas 1944. Kuigi Tartu linna TSN Täitevkomitee soovis varemete lammutamist, õnnestus kogudusel kirik siiski üles ehitada. Kui pühakoda 1966. aastal sisse pühitseti, tohtis kogudus sellest kasutusele võtta ainult väikese osa, kuna suuremat osa kirikust hakkas laopinnana kasutama Eesti Rahvamuuseum. Taastatud tiibhoone pidi kogudus loovutama Eesti Spordimuuseumile.

Omandireformi käigus tagastati kirik kogudusele ja 2013. aasta jaanuaris lammutati kirikut poolitanud vahesein. Kogu kirikut hõlmav kapitaalremont algas aastal 2008 ja kestis 7 aastat. Renoveeritud kiriku pühitsemine toimus 12. septembril 2015.

Kiriku juures tegutsevad kristliku kirjanduse ja sümboolika kauplus, lastehoid, supiköök ja kasutatud riiete jagamine.